Создан театр им. Пушкина в 1950 г. после закрытия Камерного театра, работает в том же здании.

Первый художественный руководитель театра им. Пушкина (до 1951 г.) - В.Ванин. Главными режиссерами в разные годы работали Б.Бабочкин, И.Туманов, А.Дикий, М.Кнебель, Б.Толмазов.

Этапным для театра им. Пушкина было руководство Б.И.Равенских в 1960 - 71 гг. Режиссер силльного темперамента, склонный к импровизации, фантазии, он признавал ведущую роль актера в спектакле и придавал огромное значение художественному оформлению. Среди его постановок: «День рождения Терезы» Г.Мдивани, «Дни нашей жизни» Л.Андреева, «Метель» Л.Леонова, «Драматическая песня» по роману Н.Островского «Как закалялась сталь». 

В 1987 - 2000 гг. главным режиссером был Ю.Еремин, поставивиший «Одержимые» А.Камю по роману Достоевского «Бесы», «Палата №6» и «Черный монах» по А.Чехову, «Ревизор» Н.Гоголя, «Леди на день» О.Данилова. С 2001 г. художественный руководитель театра Р.Козак.

В составе труппы в разные годы были Ф.Раневская, Б.Смирнов, М.Названов, А.Кочетков, О.Викландт, Л.Гриценко, В.Алентова, Г.Бурков, Ю.Горобец, А.Пороховщиков, А.Ташков и др.